L'origine de Cunlhat est vraisemblablement liée à la présence d'une villa gallo-romaine. Le nom de la commune provient du nom propre romain "Cumiliacus". Sous l'ancien régime, Cunlhat était une viguerie et constituait une des terres les plus riches de la seigneurie de Montboissier.
Le bourg s'est constitué autour de l'abbatiale devenue église paroissiale. Les moines bénédictins ont fondé le marché qui depuis le xiiie siècle a toujours lieu le mercredi. Sous la Révolution, Cunlhat a connu des journées insurrectionnelles qui ont conduit à la décapitation du meneur, Coiffier de Terraules. Sous la Troisième République, Cunlhat a eu pour maire entre 1882 et 1907 Jean François Edmond Guyot Dessaigne. Il fut député du Puy de Dôme et plusieurs fois ministre. C'est en tant que garde des Sceaux de 1906 à décembre 1907 qu'il a eu à mettre en œuvre la loi de 1905. Pendant plus de 10 ans (1988 - 2001), Cunlhat a accueilli le plus grand rassemblement européen de Harley Davidson.